לקראת עונת 2000/01 רובי שפירא מינה את גיא לוי למאמן במקום אלי גוטמן שעזב לבית"ר ירושלים ולקח איתו את הכוכב הגדול של הפועל חיפה, ג'ובאני רוסו. גיא לוי החתים ארבעה זרים חדשים והקבוצה פתחה את העונה בחוסר יציבות, כשהיא מרבה לכבוש אבל גם לספוג לא מעט. לאחר המחזור העשירי גיא לוי הודיע לקפטן רן בן-שמעון, כי הוא מוותר על שירותיו בגלל חוסר שביעות רצון מתפקוד ההגנה. אבל בעקבות לחץ של האוהדים והתערבות של רובי שפירא, בן-שמעון נשאר עד סוף העונה. לאחר מכן ההגנה התייצבה והקבוצה סיימה את הסיבוב הראשון במקום השישי. במחזור ה-20 הפועל חיפה פגשה את מכבי חיפה שהובילה עד אז את הליגה ללא הפסד. הדרבי הזכור כדרבי "הגמדים" (על שום כותרת השער של מדור הספורט במקומון כלבו שצייר את שחקני הפועל חיפה כגמדים לעומת הירוקים ויוסי בניון) הסתיים עם ניצחון אדום מוחץ 0:3. הפועל חיפה סיימה את הסיבוב השני במקום הרביעי. ב-23 לינואר 2001 הפועל חיפה התמודדה מול בית״ר ירושלים בגמר גביע הטוטו שנערך באצטדיון רמת גן. את השער היחיד במשחק כבש בן שמעון בדקה ה-45 והפועל זכתה בגביע הטוטו של ליגת העל לראשונה בתולדותיה.
בהמשך העונה הפועל חיפה התגלתה כקבוצה איכותית ואטרקטיבית שהרבתה לנצח בצורה משכנעת. במחזור ה-27 הפועל חיפה רשמה את הניצחון הגבוה באותה העונה, 0:4 על מכבי נתניה. הקבוצה שמרה על המקום הרביעי לאורך כל הסיבוב השלישי ובמחזור ה-35 שנערך במסגרת הפלייאוף העליון, הקבוצה השלימה 12 משחקי ליגה ללא הפסד. הדרבי הרביעי של אותה עונה נערך במחזור ה-37, לאחר שמכבי כבר הבטיחה למעשה את האליפות והפועל הובסה במחזור הקודם 4:0 ע"י מכבי ת"א. האוהדים הירוקים שרצו לחגוג את האליפות נאלצו לחזות בניצחון אדום נוסף, הפעם בתוצאה 1:3. בתום העונה הפועל חיפה דורגה שלישית עם קבוצה שהזכירה את עונת האליפות אבל לא מספיק ווינרית.
בעקבות המשבר בעסקים של רובי שפירא בניגריה, הוא נאלץ לקצץ אחוזים ניכרים מתקציבה של הקבוצה בעונת 2001/02 ושחרר את רוב הכוכבים הגדולים. ספר מחזורים אחרי תחילת העונה שפירא אף אמר כי הוא שוקל לעזוב את המועדון, אולם שוכנע לבסוף להישאר. שפירא גם ניסה למכור את הקבוצה לכמה גורמים, אך כל הניסיונות נכשלו. פתיחת העונה היה דווקא טובה ובחמשת המחזורים הראשונים הפועל חיפה צברה שלושה נצחונות. במחזור החמישי הפועל חיפה הביסה 1:6 את מ.ס. אשדוד ועלתה למקום השלישי. אבל לאחר מכן הקבוצה ספגה שלושה הפסדים רצופים וירדה למקום השמיני. הפועל חיפה סיימה את הסיבוב הראשון במקום השישי לאחר הפסד 2:1 בדרבי. בינתיים, עסקיו של רובי שפירא בניגריה קרסו ושועבדו לחברות אחרות. ב-14 לדצמבר ביום שישי בערב, שפירא ניהל שיחות טלפון ארוכות מניגריה עם בני משפחתו וחברים. הוא גם ניהל שיחה אחרונה עם המנכ"ל אבי קאופמן, בה סיפר לו שהמצב קשה מאוד וזמן קצר לאחר מכן הוא שם קץ לחייו ביריה. לאחר מותו הטרגי, הפועל חיפה נותרה ללא בעלים כשענן שחור רובץ מעל עתידה.
לאחר מותו הטרגי של רובי שפירא ז״ל, הפועל חיפה נאלצה להמשיך את הליגה באווירה קשה ובניסיון לשרוד. הפועל חיפה הגישה הצעה להתאחדות להקפיא את הירידות מליגת העל, אבל ההצעה נדחתה. הזעזוע ניכר על הקבוצה והיא ספרה שמונה משחקים ללא נצחון שדירדרו אותה לתחתית. הדרבי השני של העונה שנערך ב-18 לפברואר 2002 היה דרמטי וטראומתי עבור הפועל. בדקות האחרונות במצב של 1:1, ישראל כהן הכשיל את רוסו מספר פעמים בתוך הרחבה עד שלבסוף השופט נאלץ לשרוק לפנדל בדקה ה-92 ומכבי שוב ניצחה. בעקבות האירוע, ישראל כהן נחשד במכירת המשחק והושעה מהקבוצה, אבל בסופו של דבר לא הועמד לדין מחוסר ראיות. הפועל חיפה סיימה את הסיבוב השני כשהיא עדיין במקום התשיעי אבל הפער מבית"ר ירושלים הצטמק לארבע נקודות בלבד. בסוף חודש מרץ, בעקבות חובות שהקבוצה צברה למס הכנסה, מינה בית המשפט את עו"ד יונגר, עו"ד גולדברג ורו"ח לאון למפרקים זמניים מפעילים למועדון הכדורגל הפועל חיפה. למפרקים ניתנו סמכויות לתפוס את נכסי מועדון הכדורגל, לשמור עליהם ולנהל אותם כדי לאפשר את המשך פעילות המועדון. בינתיים בליגה, ההתפרקות המשיכה על המגרש עם חמישה הפסדים רצופים ולאחר ניצחון על נתניה במחזור ה-26, הקבוצה לא ניצחה בשבעת המחזורים האחרונים. במחזור ה-30 הפועל חיפה הפסידה 3:0 לבית"ר והפער בין שתי הקבוצות ירד לנקודה אחת בלבד. במחזור הבא הפועל הפסידה בדרבי בפעם השלישית העונה וירדה מתחת לקו האדום. בסיום העונה השחורה ביותר בתולדות הפועל חיפה, היא ירדה ליגה בפעם השלישית בתולדותיה.
עונת 2002/03 החלה כשסימן שאלה גדול מרחף מעל עתידה של הפועל חיפה ויכולתה להמשיך לפעול תחת פירוק. אלי גוטמן חזר לקבוצה כדי להחזיר אותה לליגת העל. גוטמן בנה סגל איכותי יחסית, אבל הקבוצה פתחה את העונה בחוסר יציבות וסיימה את הסיבוב הראשון במקום הרביעי. במחזור ה-22 הפועל חיפה ספגה הפסד משפיל 3:1 לאחרונה בטבלה, בית״ר ב״ש. לאחר תיקו ביתי מול כפר קנא במחזור הבא, גוטמן הבין שלא יצליח לעמוד במשימת העליה והתפטר. המפרקים פנו לרוני דורה אבל הוא סירב ובמקומו מונה שייע פייגנבוים שהסכים לאמן את הקבוצה בהתנדבות עד תום העונה. לשייע הובטח מענק עלייה שמן ועונה נוספת כמאמן אם הקבוצה תצליח בסופו של דבר להעפיל לליגת העל. אבל השינוי בעמדת המאמן רק החמיר את המצב. תחת הדרכתו של פייגנבוים הפועל חיפה ספגה שבעה הפסדים בעשרה משחקים וסיימה את העונה במקום השישי.
עם פתיחת האימונים של עונת 2003/04 הפועל חיפה חזרה להתאמן בקרית חיים. רוני דורה, המושיע הנצחי של הפועל חיפה קיבל את תפקיד המנג'ר ומינה מתחתיו במפתיע כמאמן את כוכב העבר של מכבי חיפה, ברוך ממן, שאימן לפני כן בליגות הנמוכות. בהתאם לתקציב הנמוך שעמד לרשותו, ממן הצהיר לפני תחילת העונה כי מטרת הקבוצה לא תהיה לעלות ליגה, אלא להימנע מהסתבכות בקרבות התחתית. הפתיחה היתה בינונית עם שלושה נצחונות בית מול שלושה הפסדי חוץ. אבל בהמשך העונה שני הזרים מהגיעו מקונגו, ג׳ף טוטואנה ומוזאה אנסומבו, התגלו כשחקנים שגדולים על הליגה הלאומית. בתום הסיבוב הראשון הקבוצה ניצבה במקום השני עם 100% הצלחה במשחקי הבית. הסיבוב השני נפתח עם חמש תוצאות תיקו 0:0 רצופות. במחזור ה-17 הפועל חיפה שברה את הבצורת עם ניצחון 1:2 על עירוני ראשל"צ. השער שספגה קטע רצף של שמונה משחקים ללא שער חובה, אבל זה היה המשחק ה-12 ברציפות ללא הפסד. לאחר המחזור ה-19 הפועל חיפה דורגה שניה שרק הפרש שערים מפריד בינה לבין המוליכה הפועל כפר סבא. אבל בשלב זה הקבוצה נכנסה למשבר עמוק כשהפסידה חמישה משחקים ברציפות. כשכבר היה נדמה שהסיכוי לעליה אבד, ההתאוששות החלה במשחקי הגביע לאחר שהפועל חיפה ניצחה את מכבי פ״ת מהלאומית. במחזור ה-25 הקבוצה שברה את רצף ההפסדים בליגה עם ניצחון 1:3 על רעננה. בגביע, הפועל חיפה הדיחה קבוצות נוספות מליגת העל: בית״ר ירושלים ומכבי נתניה. ההצלחות בגביע השפיעו גם על הליגה כשהקבוצה חזרה לעצמה והשיגה רצף של שישה ניצחונות. בחצי כמר הגביע הפועל חיפה גברה על הפועל ת״א 1:3 ועלתה לגמר. זה היה הניצחון העשירי ברציפות בליגה ובגביע. אבל לאחר מכן התנופה קצת נעצרה, הקבוצה ירדה למקום הרביעי וכבר לא היתה תלויה בעצמה.
הפועל חיפה בגמר הגביע 2004
לבסוף הגיע השבוע הגורלי של הפועל חיפה. זה התחיל באכזבה עם הפסד 4:1 לבני סכנין בגמר הגביע שנערך ברמת גן ב-18 למאי 2004. ארבעה ימים לאחר מכן הפועל חיפה הגיעה למשחק האחרון בליגה נגד הפועל ר"ג בוינטר כשהיא יודעת שרק ניצחון יקנה לה סיכוי לעלות ליגה. הקבוצה עמדה הפעם במשימה וניצחה 0:2 כשבמשחקים המקבילים יריבותיה במאבק העליה איבדו נקודות. בסיום העונה נקבע שהפועל חיפה עולה לליגת העל כאלופת הליגה הלאומית. לאחר שהובטחה העליה, יואב כץ, איש עסקים ישראלי לשעבר שחי בארה"ב, נכנס למשא ומתן על מנת לרכוש את הקבוצה. הדיונים שנערכו בית המשפט המחוזי בחיפה היו מייגעים ומספר פעמים היה נראה שהמו"מ המתיש הגיע למבוי סתום והקבוצה תמשיך לפעול תחת פירוק. בינתיים, עונת 2004/05 כבר החלה כשעתיד הקבוצה עדיין לא ברור. הפעולה הראשונה שכץ עשה, עוד לפני שהקבוצה עברה לבעלותו, היה מינויו של ניר לוין למאמן. לבסוף הועברה הבעלות על הפועל חיפה לידי כץ באוקטובר. למרות הסגל האיכותי יחסית, הקבוצה פתחה רע את העונה והשתרכה בתחתית. במחזור ה-14 הפועל חיפה הפסידה בבית להפועל ב״ש וירדה למקום האחרון, לאחר שסיימה משחק רביעי רצוף ללא כיבוש שער והפסד בית רביעי ברציפות. לאחר הפסד ביתי 3:1 למ.ס. אשדוד במחזור ה-19, הגיעו אוהדים לאימון הקבוצה, שרפו צמיגים, ודרשו את פיטורי ניר לוין מהמועדון. יואב כץ נתן גיבוי מלא ללוין ופיטר דוקא את המנהל המקצועי, רוני דורה. במחזור הבא, הפסד נוסף בדרבי בתוצאה 3:0 הותיר את הפועל חיפה עמוק במקום האחרון. במחזור ה-25 השלימה הקבוצה חמישה חודשים עם 15 משחקים ללא נצחון (!) כשהיא ניצבת כמובן במקום האחרון. ניר לוין הגיש את התפטרותו בלחץ האוהדים אבל יואב כץ שכנע אותו להישאר.
רגע של נחת נרשם במפתיע בדרבי שנערך ב-9 לאפריל 2005 במסגרת שמינית גמר גביע המדינה. לאחר שיוויון 3:3 בתום 120 דקות, הקבוצות הלכו לבעיטות הכרעה מהנקודה הלבנה. שגיא שטראוס שעצר שלושה פנדלים והפועל עלתה לרבע הגמר. מיד לאחר מכן החלה התאוששות מדהימה בליגה והקבוצה ניצחה חמישה מתוך ששת משחקיה האחרונים, אבל המחזור ה-31 הכריע בסופו של דבר את הירידה. הפועל חיפה הפסידה 1:0 להפועל פ"ת שכבר איבדה עניין בליגה ואילו בני-סכנין ניצחה 2:3 את מכבי חיפה שכבר הבטיחה את האליפות. בסיום היתה חסרה להפועל חיפה נקודה כדי להישאר בליגה והקבוצה ירדה לליגה הלאומית בפעם הרביעית בתולדותיה לאחר עונה אחת בלבד בליגת העל. לאחר הירידה, יואב כץ מינה את כוכב העבר רן בן-שמעון למאמן הקבוצה, בתפקידו הראשון כמאמן בוגרים. בן-שמעון בנה קבוצה חדשה על בסיס שחקני רכש בעלי ניסיון בליגה הלאומית כשהמטרה היא לחזור לליגת העל. לאחר פתיחה חלשה, הפועל חיפה התאוששה וטיפסה למקום הרביעי בתום הסיבוב הראשון של עונת 2005/06, במרחק נקודה אחת בלבד מהפסגה. במחזור ה-15 הפועל חיפה ניצחה את הפועל ירושלים 0:3 ועלתה למקום השני שמוביל לליגת העל. אבל הקבוצה לא הצליחה לשמור על יציבות, איבדה נקודות חשובות דווקא במשחקי בית שנראו קלים על הנייר וסיימה את הסיבוב השני במקום החמישי. בסיבוב השלישי, הפועל חיפה המשיכה להתקשות בקרית אליעזר ורשמה ארבעה חודשים ללא ניצחון ביתי. לקראת סיום העונה ולאחר שאפסו הסיכויים לעלות, בן-שמעון כבר סיכם בקרית שמונה. במקביל, הודיע מועדון אוהדי הקבוצה על פתיחה במאבק חסר פשרות עד לסילוקו של יואב כץ מהפועל חיפה. מצד שני, קבוצת הנוער של המועדון חיממה לאוהדים את הלב כשזכתה באליפות היסטורית, בהדרכתו של שלומי דורה.
לקראת עונת 2006/07, רפי כהן מונה למאמנה של הפועל חיפה. רוב שחקני הרכש מהעונה שעברה עזבו ובמקומם הקבוצה החלה להסתמך על שחקנים צעירים שעלו מהנוער. רפי כהן התפטר לאחר שלושה מחזורים בלבד. יואב כץ מינה במקומו את עוזרו שלומי דורה, שזכה באליפות עם הנוער אבל היה חסר ניסיון באימון בוגרים. הקבוצה שהתה ברוב העונה בחלק העליון של הטבלה וסיימה במקום השלישי, אבל לא ממש היתה קרובה לעליה. העונה הזאת תזכר בעיקר כעונת הפריצה הגדולה של יובל אבידור עם 17 שערים, כשעשרה מתוכם הוא כבש במשך שמונה משחקי ליגה רצופים בסיבוב השלישי. דורה המשיך לעונה שניה והמשיך במגמה של שילוב השחקנים הצעירים שאיתם זכה באליפות הנוער, בקבוצה הבוגרת. אל הקבוצה הצטרפו שני שחקנים בולטים עם עבר ירוק: ערן לוי ועדן בן-בסט. ניצחון חוץ במחזור ה-15 על הפועל פ"ת העלה את הפועל חיפה למקום השני בטבלה, ממנו מעפילים לליגת העל. הקבוצה לא הצליחה לשמור על המקום הזה אבל המשיכה לרוץ בצמרת והיתה בתמונת העליה. במחזור ה-29 הפועל חיפה ניצחה את נצרת עילית וחזרה למקום השני כשנותרו עוד ארבעה מחזורים לסיום. אבל דווקא כשליגת העל נראתה קרובה הגיע הפסד ביתי מאכזב 2:0 לבני לוד, שניפץ את חלום העליה והותיר את הפועל חיפה פעם נוספת במקום השלישי.
לאחר האכזבות בעונות הקודמות היה ברור שבעונת 2008/09 עם חמש עולות לליגת העל, הפועל חיפה חייבת הפעם לעשות את זה. שלומי דורה החזיר לקבוצה מספר שחקני בית, בינהם אחיו יוסי. כבר במחזור הפתיחה הפועל חיפה אותתה על כוונותיה עם ניצחון 0:4 על עכו ובהמשך צברה שלושה נצחונות נוספים וניצבה בראשות הטבלה עם 100% הצלחה ואפס שערי חובה. הקבוצה המשיכה להוביל את הליגה הלאומית וסיימה את הסיבוב הראשון ללא הפסד עם 81% הצלחה. למרות שהסיבוב השני היה פחות טוב מהראשון, הפועל חיפה המשיכה להוביל את הטבלה. הסיבוב השלישי נפתח בצורה יותר טובה כשהקבוצה ניצחה ארבעה מתוך חמשת המשחקים הראשונים בסיבוב. העליה הובטחה כבר במחזור ה-27 לאחר ניצחון 1:2 על על רמת השרון. חמשת המחזורים האחרונים הקבוצה שמרה על המקום הראשון למרות תבוסה מביכה 7:1 להפועל עכו במחזור ה-32. בסיום העונה עלתה הפועל חיפה לליגת העל כאלופת הליגה הלאומית כשהיא ניצבת במקום הראשון במשך כל 33 המחזורים של העונה.
לאחר העליה, שלומי דורה המשיך לקבל את הקרדיט מיואב כץ והקבוצה המשיכה להתבסס על שחקני הבית. פתיחת העונה של העולה החדשה הייתה מרשימה עם ארבעה ניצחונות מחמישה משחקים, כולל ניצחון מרשים 1:3 על מכבי ת"א. במחזור החמישי הקבוצה עלתה למקום השני לאחר ניצחון 0:3 על סכנין. אבל כשהיה נדמה שהפועל חיפה בדרך להיות הפתעת העונה, היא ספגה חמישה הפסדים רצופים והדרדרה למקום התשיעי, בו סיימה את הסיבוב הראשון. במחזור ה-21 הפועל חיפה ספרה שבעה משחקים ללא ניצחון בפעם השניה העונה. במצב של חמש נקודות מעל הקו האדום, יואב כץ איבד את האמונה ביכולתו של שלומי דורה להשאיר את הקבוצה בליגה ומינה את ניצן שירזי למנהל מקצועי מעליו. שלומי דורה לא אהב את המהלך אבל שיתף פעולה וביחד הם הצליחו לעצור את כדור השלג. במחזור ה-25 הפועל חיפה ניצחה את רעננה 1:3 עם שלושער של עדן בן-בסט. העונה הסדירה הסתיימה עם תיקו 0:0 בדרבי שבדיעבד מנע ממכבי אליפות. הפועל חיפה נכנסה לפלייאוף התחתון כשהיא במקום ה-12 ובמרחק מהקו האדום שהצטמק לשלוש נקודות בלבד בגלל שיטת הקיזוז. לבסוף, שני ניצחונות מינימליים על הפועל ר"ג ורעננה הבטיחו את ההשארות בליגה.
שחקנים בולטים: גילי ורמוט, ג'ף טוטואנה, מזואה אנסומבו, ערן לוי, יובל אבידור, אייל טרטצקי, אלירן אלקיים, סביטי ליפנייה, מאיר בן-מרגי, עדן בן-בסט
הישגים: עליה (2004, 2009), גמר גביע (2004), אליפות הנוער (2006)